Formar grandes grupos (bandadas, bancos, enjambres, rebaños, manadas, cardúmenes, …) es característico de muchas especies. La idea generalmente aceptada es que es un proceso adaptativo, en el cual el individuo mejora sus posibilidades de sobrevivir al formar parte de un grupo numeroso. Un tiburón no sabe a qué pez atacar en un banco de sardinas y lo mismo le pasa a un halcón frente a una bandada de estorninos. Aunque la protección frente a los depredadores es la hipótesis más extendida, se cree que este comportamiento también puede facilitar el acceso a parejas sexuales, reducir el gasto energético y mejorar la explotación del alimento en una zona determinada. Por otro lado estos beneficios tienen que compensar los posibles perjuicios: aumento del interés de los depredadores, menor disponibilidad de comida por cabeza, aumento del gasto energético y mayor exposición a parásitos.

Las poblaciones grupales son interesantes en muchas disciplinas además de la biología. Para los matemáticos, el estudio de estos grupos es importante porque muestran un comportamiento emergente que surge de unas reglas sencillas seguidas por los individuos -girar todos en el mismo sentido- y que no implican una coordinación central. Para los físicos de la materia activa es un fenómeno que no está en equilibrio termodinámico y que requiere nuevas herramientas para su estudio.

Todos estos procesos se basan en una premisa básica: que los animales son «dueños» de sí mismos, que son responsables de su comportamiento, que libremente han decidido agruparse. Y ya hemos visto otros casos en que esto no es así, hay amos diminutos moviendo los hilos y esclavos gigantescos que siguen sus órdenes. Un grupo de investigadores liderado por Nicolas Rode ha visto que hay dos especies de crustáceos que forman densos cardúmenes en el plancton precisamente por lo contrario, porque están controlados por otras especies, porque son los títeres de unos parásitos que los dirigen en su propio interés.

Artemia es un género de pequeños crustáceos branquiópodos, que habita en aguas salobres y apenas ha evolucionado en su morfología desde el Triásico. Las artemias se libran de la mayoría de depredadores potenciales, como los peces, por su capacidad de vivir en aguas de salinidad muy alta, de hasta 250 ‰. Tenemos que pensar que las aguas oceánicas y los mares abiertos tienen de media una salinidad del 35 ‰, siete veces menor. Muy pocas especies acuáticas sobreviven en las aguas donde viven las artemias. Evidentemente eso de poco le sirve con los flamencos, que chapotean en esas aguas salobres que filtran con el pico, y con el que separan el barro y el agua del plancton, algas y crustáceos, gracias a unas estructuras pilosas llamadas delgas que tienen entre la mandíbula y la lengua y actúan como un peine. El precioso color rosado de los flamencos se debe de hecho a la presencia en su comida, incluidas las artemias, de cantaxantina, un pigmento carotenoide que al ser degradado en el hígado da ese color y se distribuye por las plumas, el pico y las patas.

El grupo de investigadores se centró en dos especies de crustáceos, Artemia franciscana y Artemia parthenogenetica, que pueden estar infestadas por un cestodo, un diminuto gusano platelminto llamado Flamingolepis liguloides, o por dos microsporidios, unos hongos parásitos unicelulares, Anostracospora rigaudi que infesta mayoritariamente a A. parthenogenetica y Enterocytospora artemiae que infesta primordialmente a A. franciscana. Las artemias miden cada una unos pocos milímetros pero se agrupan en bancos de crustáceos que pueden tener de veinte centímetros a un par de metros de diámetro. Los cardúmenes son de vida muy corta y en una hora aproximadamente los crustáceos se dispersan.

La tenia F. liguloides tiene un ciclo de vida indirecto con la artemia como hospedador intermedio y el flamenco como hospedador definitivo. Por su parte los microsporidios tienen un ciclo de vida directo, infectan a un crustáceo, las esporas son liberadas en las heces y de nuevo ingeridas por otras artemias y así saltan infestando a otros crustáceos. El estudio encontró que las artemias infestadas con cualquiera de los tres parásitos estudiados formaban parte de cardúmenes con una frecuencia mucho mayor que las artemias sanas, que se mantenían en una proporción mucho mayor de forma aislada. ¿Y por qué los crustáceos parasitados con cestodos o con hongos se agrupan en cardúmenes? La respuesta parece ser: por el interés de los parásitos. Los flamencos lógicamente prefieren filtrar en zonas donde la densidad de individuos es alta, pues el trabajo para conseguir alimento será más eficaz y, por tanto, se dedicarán preferentemente a los grupos densos y comerán más crustáceos infestados que si se centraran en individuos aislados. De esa manera el gusano parásito consigue su objetivo, terminar en el ave. Es lo contrario a lo que creíamos; en vez de conseguir seguridad en el grupo, las artemias son azuzadas para formar densos grupos que las convierten en presas fáciles.

El proceso es aún más sofisticado: el crustáceo es castrado, con lo que no gasta tiempo y energía en la reproducción; tiene mayor longevidad, con lo que tiene más posibilidades de ser algún día comido por un flamenco; contiene mayor valor alimenticio, con lo que es más nutritivo y más deseable y, por último, pasa más tiempo nadando en superficie, lo que hace que sea más visible para su depredador. Hay un cambio aún más llamativo: artemia pasa de tener una coloración transparente a roja, una alteración debida a la acumulación de carotenoides y hemoglobinas. Eso las hace mucho más conspicuas para las flamencos. Muchos de estos procesos hacen que artemia colabore de manera dirigida por el parásito y contraria a sus intereses en un objetivo específico: llevar al cestodo al interior del ave.

Las artemias infestadas con microsporidios tienen también mayor propensión a formar cardúmenes y a nadar cerca de la superficie, con lo que el parásito, un hongo en este caso, también consigue su objetivo. Los hongos no necesitan entrar en un flamenco. Solo infestan al crustáceo y para garantizar esto lo mejor es que el donante esté por encima del receptor. Si está por debajo, sus heces se irán al fondo, al barro, pero si están por encima, al defecar, las heces con las esporas del hongo caerán por delante de los crustáceos no infectados y tendrán mayor posibilidad de ser comidas por esas artemias e infestarlas. Esto podría explicar porqué las artemias que contienen microsporidios nadan preferentemente en la superficie mientras que las que llevan cestodos nadan a todos los niveles de profundidad, sin que exista un nivel preferido. En el caso de los hongos, la transmisión será más fácil con más contacto, con más cercanía, formando cardúmenes. Por tanto, los parásitos se benefician de que las artemias formen grupos tanto si tienen ciclos biológicos directos como indirectos.

Los investigadores fueron eliminando algunas de las hipótesis sobre la formación de los cardúmenes: no se estaban reuniendo en zonas que fuesen más ricas en nutrientes, no se agrupaban porque se estuviesen defendiendo de peces que les estuvieran atacando, por la simple razón de que allí no había peces; tampoco era una respuesta a los ataques de aves porque se veían incluso en la ausencia de aves; no era tampoco un tema de respiración o gradientes de oxígeno porque los enjambres no dependen de la presencia de algas y los gradientes de oxígeno son muy bajos en los hábitats naturales. Los autores comprobaron también que los resultados no eran artefactos como por ejemplo una infestación durante el transporte al laboratorio. Los microsporidios no pueden detectarse con PCR en los primeros dos días tras la infestación, un período que es mucho más largo que la duración de los cardúmenes. Por tanto, es muy improbable que la mayor prevalencia de microsporidios en los cardúmenes muestreados resulten de una transmisión directa durante la realización del estudio. Los autores también excluyeron la posibilidad de que estos cardúmenes se deban a otras variables como que estén formados por individuos de más edad, con una mayor probabilidad de estar parasitados porque los modelos atendían al diverso tamaño de los individuos, y también a que hubiera varias especies o varios genotipos más susceptibles a la infección. Y tampoco era la explicación el sexo, porque una de las especies se reproduce partenogenéticamente; es decir, de forma virginal, sin que haya un apareamiento previo. De hecho se veían tanto en Artemia parthenogenetica, que solo se reproduce asexualmente y en las formas juveniles de A. franciscana, que sí tiene reproducción sexual pero en los estadios adultos. Los autores hicieron también diseños experimentales con los que demostraron que cuando se producían esas manipulaciones la transmisión de esporas a otros crustáceos aumentaba. Por todo ello, y es la conclusión del estudio, los parásitos se encargan de promover un comportamiento grupal en las artemias. ¡Vamos, chicos, al matadero!

¿Y cómo consigue el parásito que se genere un comportamiento complejo como es formar cardúmenes? No parece lógico que lo logre de la nada. En uno de los crustáceos estudiados, los machos tienen una probabilidad doble que las hembras de agruparse en bancos, lo que sugiere que se reúnen por algún tipo de conducta sexual. Los gusanos y los hongos probablemente explotan este comportamiento codificado en los animales sanos en su propio beneficio, lo promueven, lo exacerban, lo disparan aunque no vaya a haber sexo sino muerte.

Es muy posible que existan otros ejemplos parecidos aún por descubrir. Los cestodos y los microsporidios son especies pertenecientes a reinos diferentes y, sin embargo, confluyen en el mismo proceso: formar cardúmenes para favorecer la infestación. Ashley Ward, de la Universidad de Sidney, ha visto que los espinosos, peces de la familia Gasterosteidae, también tienen una probabilidad mayor de formar bancos si están infectados con microsporidios. Por tanto, es posible que parte de los rebaños, manadas, bancos, cardúmenes y enjambres que vemos no tengan que ver con mejorar la defensa, la reproducción o la alimentación sino que sean el efecto de unos amos internos, una manipulación de conducta llevada a cabo por una población de parásitos internos.

Para leer más:

• Rode NO, Lievens EJP, Flaven E, Segard A, Jabbour-Zahab R, Sanchez MI, Lenormand T (2013) Why join groups? Lessons from parasite-manipulated Artemia. Ecology Letters 16(4): 493-501.
• Sanchez MI, Georgiev B, Nikolov P, Vasileva G, Green AJ (2006) Red and transparent brine shrimps (Artemia parthenogenetica): a comparative study of their cestode infections. Parasitol Res 100: 111–114.
• Yong E (2013) Parasites Make Their Hosts Sociable So They Get Eaten. https://www.nationalgeographic.com/science/phenomena/2013/01/29/parasites-make-their-hosts-sociable-so-they-get-eaten/