El gusano de pelo de caballo se llama así por su aspecto: filiforme, largo y estrecho. Su nombre científico es Paragordius tricuspidatus y es uno de los nematomorfos, un filo de gusanos parasitoides, ecológica y morfológicamente muy similares a nemátodos del que se han descrito 351 especies, aunque se cree que pueden ser más de 2000. Es triste que estemos perdiendo especies, en algunos casos sin haber llegado a conocerlas.

Los nematomorfos adultos son animales de vida libre en hábitats acuáticos y se reúnen para la reproducción en densos grupos que se conocen como nudos gordianos en recuerdo del famoso atadijo de cuerdas del rey Gordias de Frigia. La leyenda cuenta que le dijeron a Alejandro Magno que una antigua tradición profetizaba que si alguien conseguía deshacer el nudo del carro de Gordias, que unía el yugo y la lanza, sería el conquistador del mundo. Tras intentarlo desatar, Alejandro sacó la espada y cortó el nudo. Es menos conocido que el lema personal de Fernando el Católico, «Tanto monta» hace alusión al nudo, «tanto monta cortar como desatar» y, por eso, su emblema era un yugo con una cuerda suelta alrededor. Y por esa relación también se les denomina a estos gusanos, gordiáceos. Las larvas de los gordiáceos son parásitas y se desarrollan dentro de artrópodos, sobre todo grillos pero también escarabajos, cucarachas, mantis y crustáceos.

Los animales adultos ponen sus huevos en el agua y ahí eclosionan las larvas microscópicas, que son ingeridas por las larvas de mosquitos o efímeras. Cuando la larva del insecto emerge del agua es comida por un grillo o un saltamontes y entonces el gusano empieza su desarrollo dentro del cuerpo de este ortóptero, donde alcanza un tamaño de unos 10-15 centímetros, mucho mayor que el del insecto hospedante. Por eso el nematomorfo ocupa casi todo el interior del grillo y absorbe muchos de sus recursos energéticos según va creciendo. Cuando han terminado su desarrollo, los gusanos están listos para pasar a la siguiente fase y reproducirse pero ahí surge el problema: tienen que volver al hábitat acuático, para no desecarse y poner allí sus huevos. ¿Qué pueden hacer? Tomar el control del grillo, manipular su cerebro.

Lo primero que hacen es que el grillo deje de cantar. Estos insectos son bien conocidos por sus llamadas, un sonido típico del verano. Este proceso es energéticamente caro y es, además, un comportamiento de riesgo porque avisa sobre la presencia y localización del insecto a cualquier posible predador. Eso no le interesa al gordiáceo. Un estudio por parte de Barquin y su grupo ha puesto de manifiesto que los grillos infectados con nematomorfos «cantan» mucho menos que los grillos sin parásitos durante las últimas etapas de la infección. Al parásito no le interesa ni que su huésped gaste recursos en llamar a una pareja, ni que se reproduzca, pues es un gasto de energía que él no aprovecha y mucho menos que pueda ser devorado por un pájaro u otro predador o que perezca en un combate con otro grillo, porque es también su fin.

La siguiente manipulación de conducta es aún más asombrosa y es lo que ha hecho que traiga a los gordiáceos a este blog de Neurociencia. Aunque sus huéspedes son animales de vida exclusivamente terrestre, la manipulación de su sistema nervioso hace que el grillo parasitado salte a cualquier regato, charca o piscina, donde se ahoga. Una hipótesis es que la manipulación del cerebro haga entre otras cosas, que el insecto suicida tenga una sed extrema y se lance desesperado a donde detecte humedad. Otra posibilidad es que el parásito cambie su fototactismo, busque el reflejo de la escasa luz nocturna en el agua. De hecho, en la noche las piscinas iluminadas actúan como un imán para estos insectos que saltan al agua y mueren por docenas.

El salto nocturno evita que el gusano sea presa fácil de algún pájaro u otro depredador diurno. Una vez el grillo ha saltado al agua y se ha ahogado, el gusano o gusanos, en algún caso se han visto saliendo 32 nematomorfos saliendo del mismo insecto, emerge del cuerpo ahogado, inicia su vida libre en el agua, se reúne con otros gordiáceos y reinicia su ciclo biológico.

Este comportamiento suicida tiene lugar en al menos nueve especies de ortópteros que hacen de hospedadores de los nematomorfos. Los parásitos modulan el comportamiento del grillo de una manera precisa en el tiempo —el cambio de comportamiento solo sucede cuando el parásito es maduro y solo durante la noche– e implica la aparición súbita de un comportamiento que originalmente no aparece en el repertorio normal del insecto —saltar al agua.

El nematomorfo es particularmente duro. Si el invierno se le echa encima antes de que haya tenido tiempo de completar su ciclo biológico puede sobrevivir congelado a -30°C o incluso a -70°C durante unas semanas. Cuando llegue el deshielo mantendrá toda la capacidad de infestar a un nuevo hospedador. Si el grillo con el nematomorfo es comido por un pájaro u otro predador, aguanta la digestión y aparece vivo en las heces.

Thomas y su grupo han estudiado un nematomorfo, Spinochordodes tellinii, y han visto mediante proteómica que el gusano produce algunas moléculas que manipulan el sis

tema nervioso central del grillo, como proteínas de la familia Wnt, que son similares a proteínas de insectos que intervienen en el desarrollo del sistema nervioso central y que pueden actuar de forma mimética, con lo que explican al menos en parte que el grillo se comporte de forma anómala. Además, los grillos muestran expresión diferente de proteínas según el momento del ciclo circadiano, el estado de parasitismo, el período de desarrollo del parásito y la emergencia del gusano y el parásito muestra diferente expresión de proteínas según sus diferentes estadios: vida libre, período de manipulación y período de emergencia. Es un proceso delicado y complejo en el cual el parásito cambia el comportamiento del grillo modificando su química cerebral.

El grupo de Thomas ha estudiado los cerebros de grillos (Nemobius sylvestris) con parásitos y sin parásitos y ha visto que difieren en algunas aminas y aminoácidos de los que no se conoce que tengan función moduladora de la transmisión nerviosa. Los autores no fueron capaces de detectar serotonina y no encontraron diferencias en la concentración de dopamina, pero la espermidina y la mayoría de aminoácidos mostraban menor concentración en los animales infectados. Sin embargo, no es seguro que esto sea parte del proceso del control mental del grillo por parte del parásito. Hay qu

e tener en cuenta el enorme volumen del gusano en relación con el tamaño de su huésped por lo que es razonable asumir que los grillos sufrirán diversos efectos inespecíficos y/o estrés, lo que también influirá sobre la química cerebral.

El mismo grupo ha estudiado el cerebro de estos grillos, comparando animales infestados con los que no lo están. Primero realizaron un estudio bioquímico para cuantificar distintos neurotransmisores y neuromoduladores, sustancias que controlan la acción de los verdaderos transmisores. En general los animales infestados tenían menores concentraciones de aminoácidos que los animales libres de parásitos. La taurina, uno de estos aminoácidos, es interesante porque es un importante neurotransmisor de los insectos y regula muchos fenómenos biológicos, incluyendo la osmoprotección del cerebro. Una posible hipótesis es que los gusanos causan esa desregulación del sistema osmótico y la falsa sed, el animal tiene un grado de hidratación normal, impulse al grillo a moverse hacia el agua —y hacia su muerte— durante la noche.El hecho de que los grillos infestados presenten menor concentración de aminoácidos que los animales sin parásitos sugiere una posible competición entre el huésped y el parásito para conseguir nutrientes. Tampoco es posible excluir la hipótesis de que esa depleción global en los individuos infectados se deba a que los animales infestados pasen más tiempo en la última parte de su vida buscando una zona con agua que buscando comida. El hecho de que se vea una misma tendencia para los aminoácidos que son neurotransmisores que en los que no lo son apoya la hipótesis de que estos cambios son inespecíficos.

Otra línea de trabajo fue analizar la neurogénesis, la formación de nuevas neuronas, entre animales parasitados y controles. Para ello realizaron un estudio histológico de los corpora pedunculata, una parte del cerebro de los insectos que interviene en la memoria y el aprendizaje. El índice mitótico, que indica el número de células en división, presentaba un incremento del doble en el número de células en división en los insectos parasitados y esas mitosis daban lugar a neuronas. El cómo ese incremento en la neurogénesis induce la manipulación del comportamiento es una cuestión todavía sin respuesta. Una posibilidad es que el exceso de producción de neuronas interfiera con los circuitos neurales y los corpora pendunculata, donde tiene lugar esta generación neuronal, son los principales centros de integración sensorial del cerebro del insecto. Esos circuitos alterados pueden hacer que el análisis de las señales ambientales esté perturbado lo que llevaría a unas respuestas anómalas, a la conducta suicida. Esta posibilidad estaría apoyada por estudios en roedores que muestran que la neurogénesis del giro dentado de la formación hipocampal es un mecanismo celular para la limpieza periódica de engramas de memoria anticuados y sugiere que la adición incontrolada de nuevas neuronas, un cambio que podría ser inducido por la taurina, podría alterar gravemente la actividad del sistema nervioso central.

Estos estudios abren una posibilidad inquietante: ¿y si algún parásito estuviera detrás de nuestros comportamientos suicidas? El suicidio es algo que no entendemos, contrario a las leyes básicas de la biología siempre encaminadas a la conservación de la especie y del individuo. ¿Por qué nuestro cerebro nos traiciona? ¿Por qué nuestro cerebro nos asesina? Muchos suicidas están deprimidos pero mucha gente deprimida no se suicida. ¿Y si hubiera algún organismo empujándonos hacia ese precipicio? ¿Y si un parásito pudiese alterar nuestro comportamiento tal como sucede en los grillos? Entender estos procesos es importante, es mucho lo que está en juego. Diez personas se suicidan diariamente en España.

Para leer más:

• Barquin A, McGehee B, Sedam RT, Gordy WL, Hanelt B, de Valdez MR (2015) Calling Behavior of Male Acheta domesticus Crickets Infected with Paragordius varius (Nematomorpha: Gordiida). J Parasitol 101(4): 393-397.
• Biron DG, Marché L, Ponton F, Loxdale HD, Galéotti N, Renault L, Joly C, Thomas F (2005) Behavioural manipulation in a grasshopper harbouring hairworm: a proteomics approach. Proc Biol Sci 272(1577): 2117-2126.
• Thomas F, Ulitsky P, Augier R, Dusticier N, Samuel D, Strambi C, Biron DG, Cayre M (2003) Biochemical and histological changes in the brain of the cricket Nemobius sylvestris infected by the manipulative parasite Paragordius tricuspidatus (Nematomorpha). Int J Parasitol 33(4):435-443.